კონსტანტინე დიდმა IV საუკუნის დასაწყისში ბრძანა ბრძანა ტაძრის აშენება პეტრე მოციქულის საფლავზე. რომის პირველი ქრისტიანი იმპერატორის ეს სურვილი აიხსნა იმით, რომ ჯვარცმული მოციქული პეტრეს საფლავი ყოველთვის პატივს სცემდნენ ქრისტეს მიმდევრებს. მშენებლობა გაგრძელდა რამდენიმე ათწლეულის განმავლობაში პაპ სილვესტერ I- ის მეთვალყურეობით და დასრულდა 349 წელს. ტაძარს ეწოდა კონსტანტინეს ბაზილიკა - იმპერატორის საპატივცემულოდ, რომელმაც მშენებლობა წამოიწყო.
846 წელს ტაძარი გაძარცვეს არაბმა მეკობრეებმა. ამ მოვლენამ აიძულა რომის პაპს ლეო IV აღმართა თავდაცვითი კედელი ბაზილიკისა და მიმდებარე შენობების გარშემო. მოგვიანებით ეს იდეა მიიღეს ვატიკანისთვის, პაპის ქალაქ-სახელმწიფოსთვის.
XVI საუკუნის დასაწყისისთვის ბაზილიკა ძალიან დანგრეული იყო და გადაწყდა, რომ მისი აღდგენა ძალიან ძვირი და გაუმართლებელი იყო. მიუხედავად მოსახლეობის უკმაყოფილებისა, პაპმა იულიუს II- მ ბრძანა განეხორციელებინათ ბაზილიკა და მის ნაცვლად დაედგათ ახალი ეკლესია. პროექტის ავტორია დონატო ბრამანტე. ახალი საკათედრო ტაძარი საუკუნეზე მეტი ხნის განმავლობაში აშენდა და მშენებლობაზე ზედამხედველობას მრავალი დიდი ოსტატი ასრულებდა, რომელთა შორისაც შეიძლება გამოირჩეოდნენ რაფაელი და მიქელანჯელო.
მე -17 საუკუნის დასაწყისში მშენებლობა ხორციელდებოდა არქიტექტორ კარლო მადერნოს მეთვალყურეობით, რომელმაც პავლე V- ის თანხმობით ძირეული ცვლილებები შეიტანა ტაძრის სტრუქტურაში, შენობის ფორმის ჩანაცვლება ბერძნული ჯვრისგან ლათინურისკენ. ამ ნაბიჯმა გაზარდა წმინდა პეტრეს ტაძრის შესაძლებლობები.
მთავარი საკურთხეველი მდებარეობს მოციქულის საფლავის ზემოთ, ტაძრის ცენტრში. ის მდებარეობს გუმბათის ქვეშ, რომელიც მიქელანჯელომ შექმნა. უკან ჩანს სპილოს ძვლისა და ხისგან გაკეთებული ტახტი. ითვლება, რომ წმინდა პეტრე იჯდა ამ ტახტზე, რომის პაპი იყო. ტაძარი დამზადებულია ბაროკოს სტილში, დეტალების უმეტესობის ავტორია ლორენცო ბერნინი.
პაპები დაკრძალულია საკათედრო ტაძრის ციხეში. ბოლო დაკრძალვა 2005 წელს მოხდა, როდესაც იოანე პავლე II გარდაიცვალა. საერთო ჯამში, 148 პაპამ უკანასკნელი თავშესაფარი იპოვა წმინდა პეტრეს ტაძარში.
